| Abstract: | Variation in animal coloration is a theme that has intrigued evolutionary biologists for a long time. Among the commonly observed pigmentation polymorphisms, melanism (darkening of the surface coloration) has been reported quite frequently in multiple groups of organisms. Several biological factors may be influenced by melanism, including thermoregulation, susceptibility or response to disease, camouflage, aposematism, sexual selection and reproductive success. Melanism is common in the Felidae, having been documented in 13 of its 38 species, in some cases reaching high frequencies in natural populations. Classical hypothesis have suggested that such coat color variants can present adaptive advantages under certain ecological conditions, but these ideas have never been rigorously tested for any wild cat species. In jaguars (Panthera onca), jaguarundis (Puma yagouaroundi) and leopards (Panthera pardus) melanism is caused by different mutations in the MC1R and ASIP genes, which present dominant, semi-dominant and recessive inheritance patterns, respectively. In this study we have focused on melanism in these three cat species, and considered two competing hypotheses: (I) melanism is a neutral polymorphism that is randomly distributed throughout the range of each of these species, bearing no association with particular habitats or environmental variables; and (II) melanism has a non-random distribution, and presents significantly different frequencies among distinct landscape conformations. We constructed databases of records obtained from scientific collections, camera trap studies, individual captures and fecal DNA samples that collectively covered most of the ranges of the focal species. We obtained 794 records of jaguars, 463 jaguarundis and 623 leopards, including individually ascertained information on coat color. We performed modeling and statistical analyses using the software packages Maxent (maximum entropy algorithm), ArcGis 9. 3 and SPSS 17, based on environmental variables obtained from the Worldclim, Climond, SRTM and GlobCover databases. The results allowed for the first time the construction of maps depicting the geographic distribution of melanism in wild cat species, as well as estimates of its frequency in the three target species. The frequency of melanism was ca. 9% in jaguars, 80% in jaguarundis, and 10% in leopards, and all three species showed a non-random distribution pattern of this coloration variant. In jaguars, melanism was totally absent from ecoregions containing open and periodically flooded landscapes, such as the Pantanal (Brazil) and Llanos (Colombia/Venezuela), which was striking given the large number of samples surveyed in these regions; in contrast, forested areas displayed a melanism frequency that was similar to that expectation based on the species as a whole. In jaguarundis, the dark phenotype (which is evolutionarily derived) proved to be much more common in nature than the ancestral reddish form, with the former being distributed across all areas in which the species occurs, and the latter being highly associated with open and dry landscapes. In leopards, melanism was present in five of the nine currently recognized subspecies, and was strongly associated with tropical and subtropical moist forests, especially in Southeast Asia. Analyses of environmental parameters that seem to be most influential on the melanism occurrence in these three species suggest a relevant role for factors such as altitude, temperature, solar radiation and moisture in different landscape conformations. These observations support the hypothesis that melanism in felids is not a neutral polymorphism, and undergoes the influence of natural selection related to environmental variables and landscape conformations, leading to a non-random geographic distribution of this coloration phenotype.
A variação na coloração animal é um tema que intriga pesquisadores da área de biologia evolutiva há bastante tempo. Dentre as variações observadas, o melanismo é um polimorfismo de coloração comum em diversos grupos de organismos, definido pela predominância de uma cor escura na superfície do corpo. Diversos fatores biológicos, como termorregulação, suscetibilidade ou resposta a doenças, camuflagem, aposematismo, seleção sexual e sucesso reprodutivo podem ser influenciados pelo melanismo, o que torna o seu estudo bastante relevante, inclusive como um sistema modelo para investigações evolutivas de polimorfismos fenotípicos em geral. Sua ocorrência é comum na família Felidae, tendo sido documentada em 13 das 38 espécies do grupo e, em alguns casos, podendo atingir altas frequências em certas populações. Hipóteses clássicas sugerem que essas variantes de pelagem podem apresentar vantagens adaptativas em certas circunstâncias ecológicas, o que até o momento não foi testado de forma rigorosa para qualquer das espécies do grupo. O presente estudo teve como foco o melanismo em três espécies de felídeos: onças-pintadas (Panthera onca), jaguarundis (Puma yagouaroundi) e leopardos (Panthera pardus), nas quais esta variante é causada por diferentes mutações nos genes MC1R e ASIP, de herança dominante, semi-dominante e recessiva, respectivamente. No presente estudo, para cada uma destas espécies, foram consideradas duas hipóteses concorrentes: (I) o melanismo constitui um polimorfismo neutro, presente em toda a área de distribuição e de forma aleatória entre ambientes distintos, com ausência de associação com variáveis ambientais; e (II) o melanismo está distribuído espacialmente de forma estruturada e não-randômica, e associada a parâmetros ambientais e condicionantes biogeográficos específicos. A partir de registros provenientes de coleções científicas, armadilhas fotográficas, capturas e DNA fecal cobrindo a maior parte da distribuição geográfica das espécies focais, foram obtidas 794 amostras de onças-pintadas, 463 de jaguarundis e 623 de leopardos, com aferição da coloração em nível individual. As modelagens e análises estatísticas foram realizadas com os programas Maxent (algoritmo de máxima entropia), ArcGis 9. 3 e SPSS 17, utilizando variáveis ambientais obtidas a partir das bases de dados WorldClim, Climond, SRTM e GlobCover. Os resultados apresentam pela primeira vez um mapa de distribuição geográfica do melanismo em felinos, bem como estimativas da frequência dessa característica nestas três espécies.A frequência observada de melanismo foi de 9% em onças-pintadas, 80% em jaguarundis e 10% em leopardos, sendo que em todas as espécies o padrão de distribuição geográfica foi significativamente não-aleatório. Nas onças-pintadas, em ecoregiões de paisagens abertas periodicamente inundadas como o Pantanal (Brasil) e os Llanos (Colômbia/Venezuela), o melanismo foi totalmente ausente, apesar do grande número de amostras provenientes destas regiões, ao contrário de áreas florestais, onde a frequência do melanismo se manteve semelhante ao esperado para a espécie como um todo. Em jaguarundis, o padrão fenotípico escuro (que é evolutivamente derivado) mostrou-se muito mais comum na natureza do que a coloração ancestral (avermelhada), estando o primeiro distribuído em todas as áreas de ocorrência da espécie, e a segunda associada fortemente a paisagens mais secas e abertas. Em leopardos, o melanismo está presente em cinco das nove subespécies atualmente reconhecidas, e fortemente associado a florestas tropicais e subtropicais úmidas, especialmente na região do sudeste asiático. Análises dos parâmetros ambientais que parecem influenciar de forma mais relevante a ocorrência do melanismo nestas três espécies sugerem um papel importante de fatores como altitude, temperatura, radiação solar e umidade em diferentes conformações de paisagem. Essas observações apoiam a hipótese de que o melanismo em felinos não constitui um polimorfismo neutro, sofrendo a ação de seleção natural relacionada a variáveis ambientais e conformações de paisagem, o que induz uma distribuição geográfica não-aleatória deste fenótipo de coloração. |
